После событий предыдущих фильмов Эдди Брок и его нестандартный напарник Веном пытаются жить в мире, где их уникальный союз стал публичным секретом. Однако спокойствие длится недолго: за Эдди начинают охотиться спецслужбы, стремящиеся захватить симбиота, в то время как за Веномом следуют его собственные инопланетные сородичи — смертоносные существа, не знающие пощады.
Нью-Йорк, суетливый и шумный. Аполло, владелец лавки антикварных книг, переживает счастливейший момент — у него родился сын. Но радость отцовства быстро тускнеет, когда он замечает, что молодая жена Эмма отдаляется от него и почти не проявляет интереса к младенцу. Сперва он списывает её странности на послеродовую депрессию, однако однажды Эмма совершает нечто ужасное и бесследно исчезает.
Питер и Эмма сталкиваются с идентичной катастрофой: их партнёры разрывают отношения с ними в один и тот же выходной день. Шок от одиночества усугубляется, когда они обнаруживают в соцсетях, что бывшие уже счастливо движутся вперёд. Отчаявшись вернуть «хорошее старое», они находят друг в друге союзника и разрабатывают план — вмешаться в новые романы бывших и вернуть их любой ценой.